Timing de nutrientes revisitado: ¿Existe la «ventana anabólica» post-entrenamiento?

Timing de nutrientes revisitado: ¿Existe la «ventana anabólica» post-entrenamiento?

Alan Albert Aragon1 and Brad Jon Schoenfeld2* Corresponding author: Brad Jon Schoenfeld brad@workout911.com

Author Affiliations

1 California State University, Northridge, CA, USA

2 Department of Health Science, Lehman College, Bronx, NY, USA

Journal of the International Society of Sports Nutrition 2013, 10:5 doi:10.1186/1550-2783-10-

Received: 20 December 2012
Accepted: 25 January 2013
Published: 29 January 2013

© 2013 Aragon and Schoenfeld; licensee BioMed Central Ltd.


La sincronización o timing de nutrientes es una estrategia nutricional popular que implica el consumo de combinaciones de nutrientes –principalmente de proteínas y carbohidratos- en y en el periodo de tiempo que rodea a una sesión de ejercicio. Algunos han afirmado que este enfoque puede producir mejoras increíbles en la composición corporal. Incluso ha sido postulado que el momento de consumición de nutrientes puede que sea más importante que la ingesta diaria total de nutrientes. El periodo post-ejercicio (tras entrenar) es ampliamente considerado la parte más crítica del timing de nutrientes. En teoría, el consumo de la proporción adecuada de nutrientes durante este periodo no solo inicia la reconstrucción del tejido muscular dañado y la restauración de las reservas de energía, si no que lo hace de una manera compensadora que mejora tanto la composición del cuerpo como el rendimiento deportivo. Varios investigadores han hecho referencia a una “ventana anabólica” mediante la cual existe un tiempo limitado tras entrenar que mejora las adaptaciones musculares relacionadas con el entrenamiento. Sin embargo, la importancia –e incluso la existencia – de una ventana post-ejercicio puede variar en función de una serie de factores. La investigación en timing de nutrientes no solo está abierta a las preguntas en términos de aplicabilidad, si no que las evidencias recientes han retado directamente a la visión clásica de la relevancia de la ingesta de nutrientes post-ejercicio con respecto al anabolismo. Por lo tanto, el propósito de este informe será doble: 1) Revisar la literatura existente acerca de los efectos del timing de nutrientes con respecto a las adaptaciones musculares post-ejercicio y, 2) sacar conclusiones relevantes que permitan recomendaciones nutricionales prácticas basadas en la evidencia para maximizar la respuesta anabólica al ejercicio.

Introducción

Durante las dos últimas décadas, el timing de nutrientes ha sido objeto de numerosos estudios de investigación y revisiones. La base del timing de nutrientes implica el consumo de combinaciones de nutrientes especialmente proteínas y carbohidratos- en y en el tiempo que rodea a una sesión de ejercicio. La estrategia está diseñada para maximizar las adaptaciones musculares inducidas por el ejercicio y facilitar la reparación de los tejidos dañados [1]. Algunos han afirmado que dicho tipo de estrategias de temporización o timing pueden producir grandes mejoras en la composición corporal, en particular con respecto al aumento de masa corporal libre de grasa [2]. Incluso ha sido postulado que el momento de consumo nutricional puede que sea más importante que la ingesta diaria total de nutrientes [3].

El periodo post-ejercicio es considerado, con frecuencia, la parte primordial del timing de nutrientes. Un ejercicio de resistencia intensa resulta en el agotamiento de una proporción significativa de los combustibles almacenados (incluyendo glucógeno y aminoácidos), así como en el daño de fibras musculares. Teóricamente, consumir una proporción adecuada de nutrientes durante este tiempo no solo inicia la reconstrucción de las fibras dañadas y la restauración de las reservas energéticas, si no que lo hace de una manera supercompensada que mejora tanto la composición del cuerpo como el rendimiento deportivo. Varios investigadores han hecho referencia a una “ventana anabólica” mediante la cual existe un tiempo limitado tras entrenar que mejora las adaptaciones musculares relacionadas con el entrenamiento [3-5].

Sin embargo, la importancia –e incluso la existencia – de una ‘ventana’ post-ejercicio puede variar en función de una serie de factores. La investigación en timing de nutrientes no solo está abierta a las preguntas en términos de aplicabilidad, si no que las evidencias recientes han retado directamente a la visión clásica de la relevancia de la ingesta de nutrientes post-ejercicio con respecto al anabolismo. Por lo tanto, el propósito de este informe será doble: 1) Revisar la literatura existente acerca de los efectos del timing de nutrientes con respecto a las adaptaciones musculares post-ejercicio y, 2) sacar conclusiones relevantes que permitan recomendaciones nutricionales prácticas basadas en la evidencia para maximizar la respuesta anabólica al ejercicio.

Repleción del glucógeno

Un objetivo principal de las recomendaciones tradicionales de timing de nutrientes en periodos post-entrenamiento es reponer las reservas de glucógeno. El glucógeno se considera esencial para un rendimiento óptimo en ejercicios de resistencia, con hasta un 80% de la producción de ATP durante ese entrenamiento derivada de la glucólisis [6]. MacDougall et al. [7] demostraron que un único series de flexiones de codo al 80% de 1 RM (Repetición máxima) hasta el fallo muscular causó un 12% de reducción en la concentración de glucógeno muscular mixta, mientras que tres series de esta intensidad resultaron en una disminución del 24%. Del mismo modo, Robergs et al. [8] reportaron que 3 series de 12 RM realizadas hasta el fallo muscular resultaron en una disminución del 26.1.% de glucógeno almacenado en el músculo vasto lateral mientras que seis series a esta intensidad provocaron una disminución del 38%, principalmente como resultado del agotamiento de glucógeno en las fibras de tipo II en comparación con las fibras de tipo I. Por lo tanto, es razonable que los entrenamientos de alto volumen de estilo culturista típicos que implican múltiples ejercicios y series para el mismo grupo muscular agoten la mayoría de las reservas de glucógeno locales.

Además, hay evidencia de que el glucógeno sirve para mediar en la señalización intracelular. Esto parece ser debido, al menos en parte, a sus efectos reguladores negativos sobre el AMP-Proteína Quinasa activada (AMPK). El anabolismo y el catabolismo muscular están regulados por una compleja cascada de vías de señalización. Varias vías que han sido identificadas como especialmente importantes para el anabolismo muscular incluyen mamíferos objetivo de la rapamicina (mTOR), activada por mitógenos proteína kinasa (MAPK) y varias vías dependientes de calcios- (Ca2+).El AMPK, por otra parte, es un sensor de energía celular que sirve para mejorar la disponibilidad de energía. Como tal, se embota en procesos que consumen energía, incluyendo la activación del mTORC1 mediada por la insulina y la tensión mecánica, así como en procesos catabólicos, aumentándolos, tales como la glucólisis, la beta-oxidación y la degradación de proteínas [9]. La mTOR es cosiderada una red principal de regulación del crecimiento músculo-esquelético [10,11] y su inhibición tiene un claro efecto negativo en los procesos anabólicos [12]. El glucógeno se ha demostrado que inhibe el AMPK purificada en ensayos libres de células [13] y bajos niveles de glucógeno se asocian con un aumento de la actividad del AMPK en los seres humanos en vivo [14].

Creer et al. [15] demostraron que los cambios en la fosforilación de la proteína quinasa B (Akt) son dependientes del contenido de glucógeno muscular pre-ejercicio. Después de llevar a cabo 3 series de 10 repeticiones de extensiones de rodilla con una carga equivalente al 70% de una repetición máxima, la fase temprana de la fosforilación de AKT después del ejercicio se incrementó solo en el músculo cargado de glucógeno, sin efecto alguno en el músculo contralateral `agotado de glucógeno. La inhibición de glucógeno también se ha visto que embota la activación de S6K, deteriora la traducción y reduce la cantidad de ARNm de los genes responsables de regular la hipertrofia muscular [16, 17]. En contraste con estos resultados, un estudio reciente de Camera et al. [18] encontró que el entrenamiento de resistencia de alta intensidad con bajos niveles de glucógeno muscular no perjudicó las señales anabólicas o la síntesis de proteína muscular (MPS) durante el periodo de recuperación post-ejercicio (4 horas). La discrepancia entre dichos estudios no está clara actualmente.

La disponibilidad del glucógeno también se ha demostrado que media en la degradación de las proteínas musculares. Lemon y Mullin [19] encontraron que las pérdidas de nitrógeno fueron más del doble de lo normal después de una sesión de ejercicio en un estado de glucógeno agotado con respecto a un estado de glucógeno cargado. Otros investigadores han mostrado una relación inversa similar entre los niveles de glucógeno y la proteólisis [20]. Teniendo en cuenta la totalidad de las evidencias,  el mantenimiento de un alto contenido de glucógeno

intramuscular en el inicio del entrenamiento parece beneficioso para obtener los resultados de entrenamiento de resistencia deseados.

Los estudios muestran una supercompensación de las reservas de glucógeno cuando los carbohidratos se consumen inmediatamente tras el ejercicio y un retraso del consumo en solo dos horas atenúa la tasa de re-síntesis de glucógeno muscular hasta en un 50% [21]. El ejercicio mejora la captación de glucosa estimulada por insulina tras un entrenamiento con una fuerte correlación observada entre la cantidad de absorción y la magnitud de utilización del glucógeno [22]. Esto es, en parte, debido al incremento en la translocación de GLUT4 durante el agotamiento de glucógeno [23, 24] facilitando de ese modo la entrada de glucosa en la célula.

Además, hay un aumento inducido por el ejercicio en la actividad de la glucógeno sintasa la principal encima implicada en la promoción del almacenamiento de glucógeno [25]. La combinación de esos factores facilita la rápida absorción de glucosa tras una sesión de ejercicio, lo que permite que el glucógeno se reponga a un ritmo acelerado.

Hay evidencia de que añadiendo proteínas a una comida de carbohidratos post-entrenamiento, se mejora la re-síntesis de glucógeno. Berardi et al. [26] demostraron que el consumo de un suplemento de carbohidratos y proteínas en un espacio de +2 horas tras 60 minutos de ciclismo resultó en una mejora significativa de la re-síntesis de glucógeno en comparación con el consumo de solamente una solución de carbohidratos equiparada a nivel de calorías. De forma similar, Ivy et al. [27] encontraron que el consumo de una combinación de proteínas y carbohidratos después de una sesión de +2 horas de ciclismo y sprinting (carreras de velocidad) incrementó el contenido de glucógeno muscular significativamente más que en el caso del consumo de un suplemento de solamente carbohidratos de igual equivalencia en carbohidratos o calorías. Los efectos sinérgicos de las proteínas-carbohidratos han sido atribuidos a la respuesta de insulina más pronunciada [28], aunque debe ser mencionado que no todos los estudios apoyan esos hallazgos [29]. Jentjens et al. [3] encontraron que dar una alta dosis de carbohidratos (1.2 gr/kg/hr), además de una mezcla de proteínas y aminóacidos (0.4 gr/kg/gr), no incrementó la síntesis de glucógeno durante un periodo de recuperación post-agotamiento de 3 horas.

A pesar de una sólida base teórica, la importancia práctica de la reposición acelerada de las reservas de glucógeno sigue siendo dudosa. Sin lugar a dudas, acelerar la re-síntesis de glucógeno es importante para un subconjunto limitado de los deportes de resistencia donde la duración entre los eventos agotadores de glucógeno está limitada a menos de, aproximadamente, 8 horas [31]. Beneficios similares podrían ser obtenidos por aquellos que realizan series de entrenamiento de resistencia dividida en dos partes del día (p.ej. mañana y tarde) siempre y cuando los mismos músculos fueran los trabajados en dichas sesiones. Sin embargo, para metas que no están centradas específicamente en la realización de múltiples sesiones de ejercicios en el mismo día, la urgencia de re-síntesis de glucógeno disminuye en gran medida. El entrenamiento de resistencia de alta síntesis con volumen moderado (6-9 series por grupo muscular) se ha demostrado solamente que reduce las reservas de glucógeno en un 36-39% [8, 32]. Ciertos atletas son propensos a realizar significativamente más volumen que esto (p.ej. culturistas de competición), pero el incremento de volumen normalmente va acompañado de la disminución de la frecuencia. Por ejemplo, entrenar un grupo muscular con 16-20 series en una sola sesión se hace más o menos una vez por semana, mientras que las rutinas con 8-10 series se hacen dos veces por semana. En los casos de mayor volumen y frecuencia en entrenamiento de resistencia, la incompleta re-síntesis de los niveles de glucógeno pre-entrenamiento no sería una preocupación al lado de aquellos inverosímiles casos donde las sesiones de entrenamiento exhaustivas de los mismos músculos ocurren después de intervalos de recuperación menores de 24 horas. No obstante, incluso en los casos de agotamiento de glucógeno total, la reposición a los niveles previos al entrenamiento ocurren dentro de este plazo, a pesar de la significativa ingesta de carbohidratos retardada post-ejercicio. Por ejemplo, Parkin et al. [33] compararon la ingesta inmediata de 5 comidas de alto índice glucémico de carbohidratos post-entrenamiento con una espera de 2 horas previa a las comidas de recuperación. No se observaron diferencias significativas entre los grupos en los niveles de glucógeno a las 8 horas y a las 24 horas tras el entrenamiento. En apoyo a este punto, Fox et al. [34] no encontraron una reducción significativa del contenido en glucógeno 24 horas después del agotamiento a pesar de añadir 165 gramos de grasa a las comidas de recuperación post-entrenamiento y, por lo tanto, eliminando cualquier posible ventaja de las condiciones delato índice glucémico.

Degradación proteica

Otra supuesta ventaja de timing de nutrientes post-entrenamiento es la atenuación de la degradación de las proteínas musculares o en músculo. Esto se logra, principalmente, aumentando el pico o los niveles máximos de insulina, al contrario del aumento de la disponibilidad de aminoácidos [35,36]. Los estudios muestran que la degradación de proteína muscular solo se incrementa ligeramente de manera inmediata después del ejercicio y luego se eleva rápidamente [36]. En el estado de ayunas, la degradación de proteínas musculares se acentúa significativamente a los 195 minutos posteriores a los ejercicios de resistencia, lo que resulta en un balance proteico neto negativo [37]. Estos valores se incrementaron hasta en un 50% a las tres horas, y la proteólisis elevada puede persistir hasta por 24 horas en el periodo de post-entrenamiento [36].

Aunque la insulina se sabe que tiene propiedades anabólicas [38, 39] su efecto principal post-ejercicio se cree que es anti-catabólico [40-43]. Los mecanismos por los cuales la insulina reduce la proteólisis no se entienden bien actualmente. Se ha teorizado que la fosforilación de Pl3K/Akt mediada por insulina inhibe la actividad transcripcional de la familia proteolítica Forkhead de factores de transcripción, lo que resulta en su secuestro en el sarcoplasma lejos de los genes diana [44]. La regulación baja de otros aspectos de la vía de la ubiquitina-proteasoma también se cree que juega un papel en este proceso [45]. Dado que la hipertrofia muscular representa la diferencia entre la síntesis de proteínas miofibrilares y proteólisis, una disminución de la degradación de proteínas mejoraría la acreción de proteínas contráctiles y, por lo tanto, facilitaría una mayor hipertrofia. En consecuencia, parece lógico concluir que el consumo de un suplemento de proteínas-carbohidratos en tras el ejercicio promovería una mayor reducción en la proteólisis ya que la combinación de dos nutrientes se ha demostrado que eleva los niveles de insulina en un mayor grado que los hidratos de carbono por si solos [28].

Sin embargo, mientras la base teórica detrás de la pico de insulina post-entrenamiento es inherentemente bien, sigue siendo cuestionable si los beneficios se extienden a la práctica. En primer lugar y más importante, la investigación ha demostrado de forma consistente que, en presencia aumentada de los niveles de aminoácidos en plasma, el efecto del incremento de insulina en el equilibrio neto de proteínas musculares oscila en un rango de 15-30 mU/L [45, 46]; aproximadamente 3-4 veces los niveles normales en ayunas. Este efecto insulinogénico se logra fácilmente con las comidas mixtas típicas, considerando que la elevación al pico de los niveles de sustrato tarda aproximadamente 1-2 horas y 3-6 horas (o más) para un retorno completo a los niveles basales dependiendo del tamaño de la comida. Por ejemplo, Capaldo et al. [~7] examinaron varios efectos metabólicos durante un periodo de 5 horas después de la ingestión de una comida sólida compuesta por 75 gr de hidratos de carbono, 37 gr de proteínas y 17 gr de grasas. Esta comida fue capaz de aumentar la insulina 3 veces por encima de los niveles en ayunas dentro de los 30 minutos de consumición. A la hora, la insulina era 5 veces mayor que en ayunas. A las 5 horas, la insulina seguía duplicando los niveles en ayunas. En otro ejemplo, Power et al. [48] mostraron que una dosis de 45 gr de proteína de suero aislada tarda aproximadamente 50 minutos en causar un aumento de los niveles de aminoácidos en sangre hasta su pico. La concentración de insulina llegó a su pico 40 minutos después de la ingesta y se mantuvieron en elevaciones que maximizan el equilibrio neto de proteínas musculares (15-30 mU/L, or 104-208 pmol/L) por aproximadamente 2 horas. La inclusión de carbohidratos a esta dosis de proteínas llevaría a que los niveles de insulina alcanzasen niveles máximos todavía mayores y que se mantuviesen elevados aun por más tiempo. Además, la recomendación para los levantadores de aumentar los niveles máximos de insulina post-ejercicio es ciertamente trivial. El objetivo clásico de post-entrenamiento es el de rápidamente revertir los procesos catabólicos para promover la recuperación y crecimiento y puede que solo sea aplicable en ausencia de una comida pre-ejercicio bien construida.

Además, hay evidencia de que el efecto de la degradación de proteínas en la acreción de proteínas musculares puede que sea exagerada. Glynn et al. [49] encontraron que la respuesta anabólico post-ejercicio asociada con el consumo combinado de proteínas y carbohidratos era en gran parte debida a un aumento de la síntesis de proteína muscular con solamente una influencia menor de la degradación de proteínas musculares. Esos resultados se observaron independientemente de la medida de los niveles circundantes de insulina. Por lo tanto, sigue siendo cuestionable si algún efecto positivo tiene lugar con respecto al crecimiento muscular a través del aumento de los niveles de insulina después del entrenamiento de resistencia.

La síntesis de proteínas

Tal vez el beneficio más promocionado del timing de nutrientes post-entrenamiento es que potencializa los aumentos de MPS (síntesis de proteína muscular). El entrenamiento de resistencia por si solo ha demostrado promover un incremento doble de síntesis de proteínas tras el ejercicio, lo que se ve compensado por el ritmo acelerado de proteólisis [36]. Parece que los efectos estimulantes de la hiperaminoacidemia sobre la síntesis de proteína muscular, especialmente de los aminoácidos esenciales, se potencian por el ejercicio anterior [33, 50]. Hay cierta evidencia de que los hidratos de carbono tienen un efecto aditivo sobre el aumento de síntesis de proteína muscular post-entrenamiento cuando se combinan con la ingesta de aminoácidos [51], pero otros fallaron al buscar dicho beneficio [52, 53].

Varios estudios han investigado si existe una “ventana anabólica” en el período inmediato post-entrenamiento con respecto a la síntesis de proteínas. Para maximizar el MPS, la evidencia apoya la superioridad del post-entrenamiento libre de aminoácidos y/o proteínas (en diversas permutaciones con o sin hidratos de carbono) en comparación con el placebo no calórico o con solamente carbohidrato [50, 51, 54-59]. Sin embargo, a pesar de la recomendación tan común de consumir proteínas tan rápido como sea posible tras el entrenamiento [60, 61], la evidencia que apoya esta práctica es bastante carente a día de hoy. Levenhagen et al. [62] ha demostrado un claro beneficio del consumo de nutrientes tan rápido como sea posible después del ejercicio en posición al consumo retardado. Empleando un diseño intrasujeto, 10 voluntarios (5 hombres, 5 mujeres) consumieron un suplemento oral de 10 gr de proteínas, 8 de carbohidratos y 3 de grasa, ya sea inmediatamente después o tres horas después del entrenamiento. La síntesis de proteínas de las piernas y de todo el cuerpo se incrementó el triple cuando el suplemento era ingerido justo después del ejercicio, en comparación con un solo 12% cuando el consumo era demorado. Una limitación de este estudio fue que el entrenamiento usado era de moderada intensidad y era un ejercicio aeróbico de alta duración. Por lo tanto, el incremento de la tasa sintética fraccional fue debido, probablemente, a mayores fracciones de proteínas mitocondriales y/o sarcoplásmicas, a diferencia de la síntesis de elementos contráctiles [36]. En contraste con los efectos de timing o sincronización mostrados por Levenhagen et al. [62], un trabajo previo de Rasmussen et al. [56] no mostró diferencias significativas en el equilibrio neto de aminoácidos en la pierna entre 6 gramos de aminoácidos esenciales (EAA) co-ingeridos con 35 gr de carbohidratos tomados 1 hora después en comparación con los tomados 3 horas después del ejercicio. Para agravar la falta de fiabilidad de la “ventana” post-entrenamiento tenemos el hallazgo de Tiptop et al. [63] según el cual la ingesta inmediata pre-ejercicio de la misma solución de EAA en carbohidratos resultó en una respuesta de MPS significativamente mayor y más sostenida en comparación con el caso de la ingesta inmediata post-entrenamiento, aunque la validez de esos hallazgos han sido discutidos en base a su metodología imperfecta [36]. Notablemente, Fujita et al [64] obtuvieron resultados opuestos usando un diseño similar, excepto en el hecho de que la EAA en carbohidrato fue ingerida 1 hora antes del ejercicio en comparación con la ingesta inmediata pre-ejercicio de Tiptop et al. [63]. Añadiendo aun más incongruencia a estas pruebas, Tipton et al. [65] no encontraron diferencias significativas en el MPS neto entre la ingesta de 20 gr de suero de leche inmediatamente antes en comparación con la misma solución consumida 1 hora después del ejercicio. En conjunto, los datos disponibles carecen de cualquier indicio consistente acerca de un timing post-entrenamiento ideal para maximizar la MPS.

También hay que señalar que las medidas de MPS evaluadas siguiendo una serie de ejercicios de resistencia no siempre se producen en paralelo con la regulación crónica de señales miogénicas causales [66] y no son necesariamente predictivas de respuestas hipertróficas a largo plazo al entrenamiento de resistencia reglamentado [67]. Aún por encima, el aumento de MPS post-entrenamiento en sujetos no entrenados no se recapitula en el estado entrenado [68], más allá de la confusa relevancia práctica. Por lo tanto, la utilidad de los estudios agudos se limita a proporcionar pistas y generar hipótesis acerca de las adaptaciones hipertróficas; cualquier intento de extrapolar los hallazgos de estos datos a los cambios en la masa corporal magra es pura especulación.

La Hipertrofia Muscular

Un número considerable de estudios han investigado de manera directa los efectos hipertróficos a largo plazo del consumo de proteínas post-entrenamiento. Los resultados de estos ensayos son curiosamente conflictivos, lo que parece deberse a la variedad de diseños y metodología usados en ellos. Por otra parte, la mayoría de los estudios emplearon suplementos tanto pre como post entrenamiento, haciendo imposible medir el impacto del consumo de nutrientes tras ejercicio. Estas cuestiones ponen de relieve la dificultad del intento de sacar conclusiones relevantes en cuanto a la validez de una “ventana anabólica”. Lo que sigue es un resumen de la investigación actual acerca del tema. Se discuten solamente los estudios que evaluaron específicamente el suministro de nutrientes inmediato (≤ 1 hora) al post-entrenamiento (véase Tabla 1 para un resumen de los datos).

Tabla 1. Nutrición post-entrenamiento e hipertrofia muscular.

Esmarck et al. [69] proporcionan la primera evidencia experimental de que el consumo de proteínas inmediatamente después del entrenamiento mejora el crecimiento muscular en comparación con la ingesta de proteínas demorada. Trece varones de edad avanzada no entrenados fueron asignados a parejas a partir de su composición corporal e ingesta diaria de proteínas y, tras ellos, fueron divididos en dos grupos: P0 o P2. Los sujetos llevaron a cabo un programa de entrenamiento de resistencia progresivo formado por múltiples series tanto para el tren superior como inferior. El P0 recibió un suplemento de proteínas / carbohidratos por vía oral inmediatamente después del ejercicio, mientras que el P2 recibió el mismo suplemento después de 2 horas de la realización del ejercicio. El entrenamiento se hizo a cabo durante 12 semanas, 3 días por semana. Al final del estudio, el área transversal (CSA) de los cuádriceps femoral y la media de área de fibra aumentaron significativamente en el grupo P0, mientras que en el grupo P2 no se vieron aumentos significativos. Estos resultados apoyan la presencia de una ventana post-entrenamiento y sugieren que la demora de la ingesta de nutrientes post-entrenamiento puede impedir la ganancia muscular.

En contraste con estos resultados, Verdijk et al. [73] fallaron al detectar aumentos en la masa muscular esquelética a través del consumo de proteínas post-entrenamiento en una población similar de hombres de edad avanzada. 28 hombres no entrenados fueron asignados aleatoriamente para la recepción o de un suplemento de proteínas o de un placebo consumido inmediatamente antes y después de la sesión de ejercicio. Los sujetos llevaron a cabo múltiples series de press de piernas y extensiones de rodillas 3 días por semana, con la intensidad del ejercicio progresivamente incrementada durante el curso de 12 semanas de entrenamiento. No se encontraron diferencias significativas en la fuerza muscular o hipertrofia entre los grupos al final del estudio, lo que indica que las estrategias de timing de nutrientes post-ejercicio no mejoran la adaptación al entrenamiento. Cabe señalar que, en oposición al estudio de Esmark et al. [69] este estudio solo investigó respuestas adaptativas de los suplementos en la musculatura del muslo; por lo tanto, no está claro en esos resultados si la respuesta en el tren superior del cuerpo a la toma de suplementos post-entrenamiento sería distinta al de la parte baja del cuerpo.

En un elegante diseñado estudio doble ciego, Cribb y Hayes [70] encontraron un beneficio significativo debido al consumo de proteínas post-entrenamiento en 23 culturistas recreacionales. Los sujetos eran divididos aleatoriamente a un grupo PRE-POST que consumía un suplemento que contenía proteínas, carbohidratos y creatina inmediatamente antes y después de entrenar o a un grupo MAÑA-NOCH que consumía el mismo suplemento por la mañana y a la tarde al menos 5 horas después de la sesión de ejercicios. Ambos grupos realizaron un entrenamiento de resistencia reglamentado que progresivamente incrementó de intensidad desde un 70% de 1RM a un 95% de 1RM en el curso de 10 semanas. Los resultados mostraron que el grupo PRE-POST logró un incremento significativamente mayor en la masa corporal magra y un área de fibras tipo II incrementada en comparación con el MAÑA-NOCH. Los hallazgos apoyan los beneficios del timing de nutrientes en las adaptaciones musculares inducidas por entrenamiento. El estudio se limitó por la adición de creatina monohidratada al suplemento, lo que pudo haber facilitado una mayor ingesta tras en el entrenamiento. Además, el hecho de que el suplemento fuese tomado tanto antes como después del entrenamiento no deja claro si hubo una ventana anabólica mediando los resultados.

Willoughby et al. [71] también encontraron que el timing de nutrientes resultó en adaptaciones musculares positivas. Diecinueve sujetos varones no entrenados fueron asignados aleatoriamente a recibir 20gr de proteína o 20gr de dextrosa administrada una hora antes y después de ejercicios de los resistencia. El entrenamiento se llevaba a cabo 4 veces por semana en el curso de 10 semanas. Al final del estudio, la masa muscular total, la masa libre de grasas y la masa del muslo se había incrementado significativamente más en el grupo con suplemento de proteínas en comparación con el grupo que recibió dextrosa. Dado que el grupo que recibió el suplemento de proteínas consumió un total de 40 gr de proteínas en días de entrenamiento, es difícil saber si esos resultados eran debidos al incremento de la ingesta de proteínas o al timing de suplemento.

En un amplio estudio de sujetos bien entrenados, Hoffman et al. [74] asignaron aleatoriamente a 33 varones bien entrenados a recibir un suplemento de proteínas bien a la mañana y tarde (n=13) o bien inmediatamente antes e inmediatamente después de los ejercicios de resistencia (n=13). Siete de los participantes fueron grupo control (sin suplementos). Los entrenamientos consistieron en 3-4 series de 6-10 repeticiones de múltiples ejercicios para todo el cuerpo. El entrenamiento fue llevado a cabo 4 días por semana con rutina dividida con una intensidad que aumentaba progresivamente a lo largo del curso del estudio. Después de 10 semanas, no se observaron diferencias significativas entre los grupos con respecto a la masa corporal y masa corporal magra. La limitación del estudio residía en el uso del DXA para evaluar la composición corporal, que carece de la sensibilidad necesaria para detectar pequeños cambios en la masa muscular en comparación con otras técnica de imagen como la RM y la TC [76].

Hulmi et al. [72] asignaron aleatoriamente a 31 varones jóvenes no entrenados a 1 de 3 grupos: suplemento de proteínas (n=11), placebo no calórico (n=10) o control (n=10). El entrenamiento de resistencia de alta intensidad se llevó a cabo durante 21 semanas. Los suplementos se daban antes y después del entrenamiento. Al final del estudio, la CSA muscular era significativamente mayor en el grupo con suplementos en comparación con el placebo o control. Un punto fuerte del estudio fue su entrenamiento de largo plazo, lo que daba apoyo a los efectos beneficiosos del timing de nutrientes en las ganancias hipertróficas crónicas. Una vez más, sin embargo, no está claro si los resultados asociados a los suplementos proteicos se debían al timing o al consumo incrementado de proteínas.

Más recientemente, Erskine et al. [75] fallaron al mostrar beneficio hipertrófico debido a un timing de nutrientes post-entrenamiento. Los sujetos eran 33 varones jóvenes no entrenados, emparejados en base a la ingesta habitual de proteínas y a la respuesta muscular a un programa de entrenamiento de resistencia pre-estudio de 3 semanas. Después de un periodo de 6 semanas en donde no se llevó a cabo entrenamiento alguno, los sujetos fueron asignados aleatoriamente a recibir bien suplementos proteicos o bien placebo inmediatamente antes y después de los ejercicios de resistencia. El entrenamiento consistió en 6-8 series de flexión de codo realizadas 3 días a la semana durante 12 semanas. No se encontraron diferencias significativas en el volumen muscular o área de sección transversal anatómica entre los grupos.

Discusión

Pese a las afirmaciones de que la ingesta nutricional post-entrenamiento es esencial para maximizar las ganancias hipertróficas, el apoyo basado en la evidencia de una “ventana anabólica de oportunidad” está lejos de ser definitivo. La hipótesis se basa en gran parte en el presupuesto de que el entrenamiento se lleva a cabo en un estado de ayunas. Durante el ejercicio en ayunas, un aumento concomitante de la degradación proteica muscular causa que el equilibrio de aminoácidos negativo neto persista en el período posterior al ejercicio a pesar de los aumentos inducidos por el entrenamiento en la síntesis de proteínas musculares [36]. Por tanto, en el caso del entrenamiento de resistencia después de una noche de ayunas, tendría sentido proporcionar una intervención nutricional inmediata –idealmente en forma de proteínas y carbohidratos combinados- para el propósito de promover la síntesis de proteína muscular y reducir la proteólisis, con lo que se cambia de un estado catabólico neto a uno anabólico. Durante un período crónico, esta táctica podría conducir acumulativamente a una mayor tasa de ganancias en masa muscular.

Esto plantea inevitablemente la cuestión de cómo la nutrición pre-ejercicio puede influenciar la urgencia o efectividad de la nutrición post-ejercicio, ya que no todo el mundo se dedica al entrenamiento en ayunas. En la práctica, es común para las personas con el objetivo de aumentar el tamaño muscular y/o la fuerza, hacer el esfuerzo concertado de consumir una comida pre ejercicio dentro de 1-2 horas antes de la sesión en un intento de maximizar el rendimiento. Dependiendo de su tamaño y composición, esta comida puede funcionar posiblemente tanto como una comida pre como post-entrenamiento, ya que el curso temporal de su digestión/absorción puede persistir hasta bien entrado el período de recuperación. Tipton et al. [63] observó que una dosis relativamente pequeña de EAA (6gr) tomada inmediatamente antes del ejercicio era capaz de elevar los niveles de aminoácidos en sangre y en músculo en aproximadamente un 130%, y estos niveles se mantuvieron elevados por dos horas después de la sesión de ejercicio. Aunque este hallazgo fue posteriormente cuestionado por Fujita et al [64], otra investigación de Tipton et al. [65] mostró que la ingesta de 20 gramos de suero tomado inmediatamente antes del ejercicio elevó la absorción muscular de aminoácidos a 4.4 veces los niveles de reposo pre-ejercicio durante el ejercicio, y no volvieron a los niveles basales hasta después de 3 horas tras el ejercicio. Estos datos indican que la ingesta mínima a moderada antes del ejercicio de EAA o proteínas de alta calidad antes del entrenamiento en resistencia es capaz de mantener el transporte de aminoácidos en el periodo post-entrenamiento. Ante este escenario, la dosificación inmediata de proteína post-entrenamiento con el objetivo de mitigar el catabolismo suena redundante. La próxima comida programada rica en proteínas (que tiene lugar inmediatamente tras el ejercicio o 1-2 horas después del mismo) es probablemente suficiente para maximizar la recuperación y el anabolismo.

Por otro lado, hay otras personas que entrenan antes de la comida o después del trabajo, caso en el cual la comida anterior se terminó 4-6 horas antes del comienzo del ejercicio. Este retraso en el consumo de nutrientes puede ser considerado lo suficientemente significativo como para justificar la intervención si la retención muscular o el crecimiento muscular es el objetivo principal. Layman [77] estimó que el efecto anabólico de una comida dura 5-6 horas en base a la tasa de metabolismo posprandial de los aminoácidos. No obstante, los estudios basados en la infusión en ratas [78, 79] y en humanos [80, 81] indican que un aumento posprandial en MPS por ingesta de aminoácidos o una comida rica en proteínas es más transitoria, volviendo a la línea base dentro del periodo de 3 horas a pesar de las elevaciones sostenidas en la disponibilidad de aminoácidos. Así, se ha planteado que el estado “muscular completo” se puede alcanzar cuando el MPS se vuelve refractaria y los aminoácidos circulantes desvían la oxidación hacia objetivos distintos de la MPS. A la luz de esos hallazgos, cuando el entrenamiento es iniciado más de 3 o 4 horas después de la anterior comida, la recomendación clásica, que es consumir proteínas (al menos 25 gr) tan rápido como sea posible, parece justificada con el fin de revertir el estado catabólico, lo que a su vez podría acelerar la recuperación y crecimiento muscular. Sin embargo, como fue ilustrado previamente, las intervenciones nutricionales pre-entrenamiento menores pueden ser realizadas si se prevé un retraso significativo en la comida post ejercicio.

Un área interesante de especulación es la generalización de estas recomendaciones a través de los estados de entrenamiento y grupos de edad. Burd et al. [82] reportaron que una aguda sesión de entrenamiento en resistencia en sujetos desentrenados estimula tanto la síntesis proteica mitocondrial como la miofibrilar, mientras que en sujetos entrenados, la síntesis proteica se vuelve más preferencial hacia el componente miofibrilar. Esto sugiere una respuesta menos global en alumnos avanzados que potencialmente justifica una atención mayor en el timing de proteínas y tipo (p.ej. altas fuentes de leucina como las proteínas lácteas) con el fin de optimizar las tasas de adaptación muscular. Además del estado de entrenamiento, la edad puede influenciar las adaptaciones musculares. Los sujetos de edad avanzada exhiben lo que se ha denominado “resistencia anabólica”, caracterizada por una menor receptividad a los aminoácidos y entrenamiento en resistencia [83]. Los mecanismos subyacentes a este fenómeno no están claros, pero hay evidencia de que en adultos más jóvenes, la respuesta anabólica aguda a la toma de proteínas parece nivelarse a una dosis más baja que en los sujetos de edad avanzada. Ilustrando este punto, Moore et al. [84] encontraron que 20 gr de proteína de huevo entero estimuló de manera máxima el MPS post ejercicio, mientras que 40 g incrementaron la oxidación de leucina sin ningún incremento de MPS en hombres jóvenes. En contraste, Yang et al. [85] encontraron que los sujetos de edad avanzada mostraban mayores incrementos en la MPS cuando consumían doses post-entrenamiento de 40 gr de proteína de suero de leche en comparación que cuando consumían 20 g. Esos hallazgos sugieren que los sujetos de edad avanzada requieren mayores dosis de proteínas individuales para alcanzar el objetivo de optimizar la respuesta anabólica al entrenamiento. Se necesitan más investigaciones para evaluar mejor la respuesta al timing de nutrientes post entrenamiento en diversas poblaciones, particularmente con respecto a los sujetos entrenados /no entrenados y jóvenes/de edad avanzada.

El cuerpo de investigación en esta área tiene varias limitaciones. En primer lugar, mientras que hay una abundancia de datos, los ensayos controlados a largo plazo que sistemáticamente comparen los efectos de varios sistemas de timing post-entrenamiento, escasean. La mayoría de los estudios crónicos han examinado la suplementación pre y post entrenamiento de manera simultánea, en oposición a la comparación de los dos tratamientos uno contra el otro. Esto imposibilita aislar los efectos de cualquiera de los tratamientos. Es decir, no podemos saber cuál, de la suplementación pre y post entrenamiento, fue la que contribuyó de forma crítica a los resultados (o falta de los mismos). Otra limitación importante es que la mayoría de los estudios crónicos descuidan la coincidencia entre la ingesta total de proteínas en las condiciones en comparación. Como tal, no es posible determinar si los resultados positivos estaban influenciados por el timing relativo a la sesión de entrenamiento o simplemente por un mayor consumo de proteínas en general. Además, las estrategias de dosificación empleadas en la preponderancia de los estudios de timing de nutrientes crónico han sido demasiado conservadoras, proporcionando solo 10-20 g de proteínas cerca de la sesión de ejercicio. Es necesaria más investigación usando dosis de proteínas de las que se sabe que maximizan la respuesta anabólica aguda, dosis que se ha demostrado que son de unos 20-40g, dependiendo de la edad [84, 85]. Hay también falta de estudios crónicos examinando la co-ingestión de proteínas y carbohidratos cercana al entrenamiento. Hasta ahora, los estudios crónicos han arrojado resultados contradictorios. En general, no han corroborado la consistencia de los resultados positivos en estudios que examinaban la nutrición post-ejercicio.

Otra limitación es que la mayoría de los estudios acerca del tema han sido llevados a cabo en sujetos desentrenados. Las adaptaciones musculares en aquellos cuya experiencia en entrenamiento de resistencia es baja tienden a ser robustas y no reflejan necesariamente las ganancias experimentadas en sujetos entrenados. Por lo tanto, queda por determinar si el estado de entrenamiento influye en la respuesta hipertrófica a la suplementación nutricional post-entrenamiento.

Una limitación final de la investigación disponible es que los métodos actuales utilizados para evaluar la hipertrofia muscular son ampliamente dispares y la precisión de las medidas obtenidas es inexacta [68]. Como tal, es cuestionable si estas herramientas son lo suficientemente sensibles para detectar pequeñas diferencias en la hipertrofia muscular. Aunque las variaciones menores en la masa muscular serían de poca relevancia en la población general, podrían ser muy significativas para atletas de elite y culturistas. Por tanto, a pesar de la evidencia en contradicción, los beneficios potenciales de una suplementación post-entrenamiento no pueden ser desechados fácilmente para aquellos que buscan optimizar su respuesta hipertrófica. Por la misma razón, los diferentes modelos de alimentación entre las personas desafían la suposición común de que la “ventana anabólica de oportunidades” post ejercicio es universalmente cerrada y urgente.

Aplicaciones prácticas

Transformar los datos en recomendaciones firmes y específicas es difícil debido a la inconsistencia de los hallazgos y a la escasez de investigaciones sistemáticas que buscan optimizar la dosis y el timing de proteínas post-ejercicio. Las aplicaciones prácticas del timing de nutrientes para el objetivo de la hipertrofia muscular, inevitablemente deben ser tratatadas con observaciones de campo y experiencia con el fin de llenar los vacíos en la literatura científica. Con eso dicho, tomar proteínas de alta calidad dosificadas de 0.4-0.5 gr/kg de LBM, tanto antes como después del ejercicio es una guía simple, general y a prueba de fallos que refleja la evidencia actual mostrando un efecto anabólico agudo máximo de 20-45 gr [53, 84, 85]. Por ejemplo, alguien con 70 kg de LBM consumiría aproximadamente 28-35 gr de proteína tanto en la comida pre ejercicio como en la post ejercicio. Superar esto tiene un perjuicio mínimo, o nulo, mientras que si son cantidades significativamente menores o se descuida todo por completo entonces no se sería capaz de maximizar la respuesta anabólica.

Debido al impacto anabólico transitorio de una comida rica en proteínas y su potencial de sinergia con el estado entrenado, las comidas pre y post ejercicio no deberían de estar separadas más de 3-4 horas, dada una sesión de entrenamiento de resistencia típica con duración de 45-90 minutos. Si las proteínas se entregan dentro de comidas mixtas particularmente grandes (que son inherentemente más anticatabólicas), un caso puede ser hecho para alargar el intervalo a 5-6 horas. Esta estrategia cubre los hipotéticos beneficios del timing mientras permite una significativa flexibilidad en la longitud de las ventanas de alimentación antes y después de entrenar. El timing específico dentro de este marco general podría variar dependiendo de las preferencias y la tolerancia individual, así como de la duración del ejercicio. Uno de los muchos ejemplos posibles implica un entrenamiento de resistencia de 60 minutos que podría tener ventanas de alimentación de hasta 90 minutos a ambos lados de la sesión de entrenamiento, dada la ubicación central entre las comidas. En contraste, las sesiones que exceden la duración típica tendrían ventanas de alimentación más cortas si el intervalo de 3-4 horas entre pre y post entrenamiento se mantiene. Desplazar o no la sesión de entrenamiento hacia la comida pre o para la comida post entrenamiento se basa en la preferencia personal, la tolerancia y el estilo de vida/programación.

Aún más que con las proteínas, la dosis de carbohidratos y el timing relativo al entrenamiento de resistencia es un área gris de la cual se carece de datos cohesivos que permitan dar recomendaciones concretas. Es tentador recomendar dosis de carbohidratos pre y post entrenamiento que por lo menos coincidan con o excedan las cantidades de proteínas consumidas en esas comidas. No obstante, la disponibilidad de los carbohidratos durante y después del entrenamiento es un tema de gran preocupación para la resistencia en oposición al caso de la fuerza o de las metas de hipertrofia. Por otra parte, la importancia de co-ingerir proteínas post-ejercicio y carbohidratos ha sido recientemente cuestionada por los estudios que analizan el período de recuperación temprana, particularmente cuando se proporciona proteína suficiente. Koopman et al. [52] encontraron que después de un entrenamiento de resistencia de cuerpo completo, añadir carbohidratos (0.15 o 0.6 g/kg/hr) a una amplia dosis de hidrolizado de caseína (0.3 g/kg/hr) no incrementó el balance de proteínas totales del cuerpo durante las 6 horas del periodo de recuperación post-entrenamiento en comparación con el tratamiento de solamente proteínas. Posteriormente, Staples et al. [53] reportaron que después de ejercicios de resistencia del tren inferior del cuerpo (extensiones de pierna), el incremento en el equilibrio post ejercicio de proteínas musculares dado por la ingesta de 25 g de suero de leche aislado no se mejoró añadiendo 50 g extra de maltodextrina durante un periodo de recuperación de 3 horas. Para alcanzar el objetivo de maximizar las tasas de ganancia de músculo, estos hallazgos apoyan el objetivo más amplio de encontrar la cantidad necesaria de carbohidratos necesarios en vez del timing específico de sus dosis constitutivas. En conjunto, estos datos indican un mayor potencial para la flexibilidad de la dieta mientras se mantiene la búsqueda del timing óptimo.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Contribución de los autores

AAA y BJS contribuyeron igualmente a la formulación y redacción del manuscrito. Ambos autores han leído y aprobado el manuscrito final.

Este articulo fue escrito por Alan Aragon y Brad Jon Schoenfeld y traducido por NutricionOnline.com.co.
Para mas información de Alan y Brad puede ver sus paginas Web:

Alan: www.alanaragonblog.com

Brad: www.lookgreatnaked.com

Ver el articulo original en ingles aquí

References

  1. Kerksick C, Harvey T, Stout J, Campbell B, Wilborn C, Kreider R, Kalman D, Ziegenfuss T, Lopez H, Landis J, Ivy JL, Antonio J: International Society of Sports Nutrition position stand: nutrient timing.J Int Soc Sports Nutr. 2008, 5:17. PubMed Abstract | BioMed Central Full Text | PubMed Central Full Text 
  2. Ivy J, Portman R: Nutrient Timing: The Future of Sports Nutrition. North Bergen, NJ: Basic Health Publications; 2004. 
  3. Candow DG, Chilibeck PD: Timing of creatine or protein supplementation and resistance training in the elderly.Appl Physiol Nutr Metab 2008, 33(1):184-90. PubMed Abstract | Publisher Full Text 
  4. Hulmi JJ, Lockwood CM, Stout JR: Effect of protein/essential amino acids and resistance training on skeletal muscle hypertrophy: A case for whey protein.Nutr Metab (Lond). 2010, 7:51. BioMed Central Full Text 
  5. Kukuljan S, Nowson CA, Sanders K, Daly RM: Effects of resistance exercise and fortified milk on skeletal muscle mass, muscle size, and functional performance in middle-aged and older men: an 18-mo randomized controlled trial.J Appl Physiol 2009, 107(6):1864-73. PubMed Abstract | Publisher Full Text 
  6. Lambert CP, Flynn MG: Fatigue during high-intensity intermittent exercise: application to bodybuilding.Sports Med. 2002, 32(8):511-22. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  7. MacDougall JD, Ray S, Sale DG, McCartney N, Lee P, Garner S: Muscle substrate utilization and lactate production.Can J Appl Physiol 1999, 24(3):209-15. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  8. Robergs RA, Pearson DR, Costill DL, Fink WJ, Pascoe DD, Benedict MA, Lambert CP, Zachweija JJ: Muscle glycogenolysis during differing intensities of weight-resistance exercise.J Appl Physiol 1991, 70(4):1700-6. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  9. Goodman CA, Mayhew DL, Hornberger TA: Recent progress toward understanding the molecular mechanisms that regulate skeletal muscle mass.Cell Signal 2011, 23(12):1896-906. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  10. Bodine SC, Stitt TN, Gonzalez M, Kline WO, Stover GL, Bauerlein R, Zlotchenko E, Scrimgeour A, Lawrence JC, Glass DJ, Yancopoulos GD: Akt/mTOR pathway is a crucial regulator of skeletal muscle hypertrophy and can prevent muscle atrophy in vivo.Nat Cell Biol. 2001, 3(11):1014-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  11. Jacinto E, Hall MN: Tor signalling in bugs, brain and brawn.Nat Rev Mol Cell Biol 2003, 4(2):117-26. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  12. Izumiya Y, Hopkins T, Morris C, Sato K, Zeng L, Viereck J, Hamilton JA, Ouchi N, LeBrasseur NK, Walsh K: Fast/Glycolytic muscle fiber growth reduces fat mass and improves metabolic parameters in obese mice.Cell Metab. 2008, 7(2):159-72. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  13. McBride A, Ghilagaber S, Nikolaev A, Hardie DG: The glycogen-binding domain on the AMPK beta subunit allows the kinase to act as a glycogen sensor.Cell Metab. 2009, 9(1):23-34. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  14. Wojtaszewski JF, MacDonald C, Nielsen JN, Hellsten Y, Hardie DG, Kemp BE, Kiens B, Richter EA: Regulation of 5’AMP-activated protein kinase activity and substrate utilization in exercising human skeletal muscle.Am J Physiol Endocrinol Metab 2003, 284(4):E813-22. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  15. Creer A, Gallagher P, Slivka D, Jemiolo B, Fink W, Trappe S: Influence of muscle glycogen availability on ERK1/2 and Akt signaling after resistance exercise in human skeletal muscle.J Appl Physiol 2005, 99(3):950-6. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  16. Churchley EG, Coffey VG, Pedersen DJ, Shield A, Carey KA, Cameron-Smith D, Hawley JA: Influence of preexercise muscle glycogen content on transcriptional activity of metabolic and myogenic genes in well-trained humans.J Appl Physiol 2007, 102(4):1604-11. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  17. Dennis PB, Jaeschke A, Saitoh M, Fowler B, Kozma SC, Thomas G: Mammalian TOR: a homeostatic ATP sensor.Science 2001, 294(5544):1102-5. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  18. Camera DM, West DW, Burd NA, Phillips SM, Garnham AP, Hawley JA, Coffey VG: Low muscle glycogen concentration does not suppress the anabolic response to resistance exercise.J Appl Physiol 2012, 113(2):206-14. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  19. Lemon PW, Mullin JP: Effect of initial muscle glycogen levels on protein catabolism during exercise.J Appl Physiol 1980, 48(4):624-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  20. Blomstrand E, Saltin B, Blomstrand E, Saltin B: Effect of muscle glycogen on glucose, lactate and amino acid metabolism during exercise and recovery in human subjects.J Physiol 1999, 514(1):293-302. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  21. Ivy JL: Glycogen resynthesis after exercise: effect of carbohydrate intake.Int J Sports Med. 1998, 19(Suppl 2):S142-5. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  22. Richter EA, Derave W, Wojtaszewski JF: Glucose, exercise and insulin: emerging concepts.J Physiol 2001, 535(Pt 2):313-22. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  23. Derave W, Lund S, Holman GD, Wojtaszewski J, Pedersen O, Richter EA: Contraction-stimulated muscle glucose transport and GLUT-4 surface content are dependent on glycogen content.Am J Physiol 1999, 277(6 Pt 1):E1103-10. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  24. Kawanaka K, Nolte LA, Han DH, Hansen PA, Holloszy JO: Mechanisms underlying impaired GLUT-4 translocation in glycogen-supercompensated muscles of exercised rats.Am J Physiol Endocrinol Metab 2000, 279(6):E1311-8. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  25. O’Gorman DJ, Del Aguila LF, Williamson DL, Krishnan RK, Kirwan JP: Insulin and exercise differentially regulate PI3-kinase and glycogen synthase in human skeletal muscle.J Appl Physiol 2000, 89(4):1412-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  26. Berardi JM, Price TB, Noreen EE, Lemon PW: Postexercise muscle glycogen recovery enhanced with a carbohydrate-protein supplement.Med Sci Sports Exerc. 2006, 38(6):1106-13. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  27. Ivy JL, Goforth HW Jr, Damon BM, McCauley TR, Parsons EC, Price TB: Early postexercise muscle glycogen recovery is enhanced with a carbohydrate-protein supplement.J Appl Physiol 2002, 93(4):1337-44. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  28. Zawadzki KM, Yaspelkis BB 3rd, Ivy JL: Carbohydrate-protein complex increases the rate of muscle glycogen storage after exercise.J Appl Physiol 1992, 72(5):1854-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  29. Tarnopolsky MA, Bosman M, Macdonald JR, Vandeputte D, Martin J, Roy BD: Postexercise protein-carbohydrate and carbohydrate supplements increase muscle glycogen in men and women.J Appl Physiol 1997, 83(6):1877-83. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  30. Jentjens RL, van Loon LJ, Mann CH, Wagenmakers AJ, Jeukendrup AE: Addition of protein and amino acids to carbohydrates does not enhance postexercise muscle glycogen synthesis.J Appl Physiol 2001, 91(2):839-46. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  31. Jentjens R, Jeukendrup A: Determinants of post-exercise glycogen synthesis during short-term recovery.Sports Med. 2003, 33(2):117-44. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  32. Roy BD, Tarnopolsky MA: Influence of differing macronutrient intakes on muscle glycogen resynthesis after resistance exercise.J Appl Physiol 1998, 84(3):890-6. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  33. Parkin JA, Carey MF, Martin IK, Stojanovska L, Febbraio MA: Muscle glycogen storage following prolonged exercise: effect of timing of ingestion of high glycemic index food.Med Sci Sports Exerc. 1997, 29(2):220-4. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  34. Fox AK, Kaufman AE, Horowitz JF: Adding fat calories to meals after exercise does not alter glucose tolerance.J Appl Physiol 2004, 97(1):11-6. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  35. Biolo G, Tipton KD, Klein S, Wolfe RR: An abundant supply of amino acids enhances the metabolic effect of exercise on muscle protein.Am J Physiol 1997, 273(1 Pt 1):E122-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  36. Kumar V, Atherton P, Smith K, Rennie MJ: Human muscle protein synthesis and breakdown during and after exercise.J Appl Physiol 2009, 106(6):2026-39. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  37. Pitkanen HT, Nykanen T, Knuutinen J, Lahti K, Keinanen O, Alen M, Komi PV, Mero AA: Free amino acid pool and muscle protein balance after resistance exercise.Med Sci Sports Exerc. 2003, 35(5):784-92. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  38. Biolo G, Williams BD, Fleming RY, Wolfe RR: Insulin action on muscle protein kinetics and amino acid transport during recovery after resistance exercise.Diabetes 1999, 48(5):949-57. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  39. Fluckey JD, Vary TC, Jefferson LS, Farrell PA: Augmented insulin action on rates of protein synthesis after resistance exercise in rats.Am J Physiol 1996, 270(2 Pt 1):E313-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  40. Denne SC, Liechty EA, Liu YM, Brechtel G, Baron AD: Proteolysis in skeletal muscle and whole body in response to euglycemic hyperinsulinemia in normal adults.Am J Physiol 1991, 261(6 Pt 1):E809-14. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  41. Gelfand RA, Barrett EJ: Effect of physiologic hyperinsulinemia on skeletal muscle protein synthesis and breakdown in man.J Clin Invest 1987, 80(1):1-6. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  42. Heslin MJ, Newman E, Wolf RF, Pisters PW, Brennan MF: Effect of hyperinsulinemia on whole body and skeletal muscle leucine carbon kinetics in humans.Am J Physiol 1992, 262(6 Pt 1):E911-8. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  43. Kettelhut IC, Wing SS, Goldberg AL: Endocrine regulation of protein breakdown in skeletal muscle.Diabetes Metab Rev. 1988, 4(8):751-72. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  44. Kim DH, Kim JY, Yu BP, Chung HY: The activation of NF-kappaB through Akt-induced FOXO1 phosphorylation during aging and its modulation by calorie restriction.Biogerontology 2008, 9(1):33-47. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  45. Greenhaff PL, Karagounis LG, Peirce N, Simpson EJ, Hazell M, Layfield R, Wackerhage H, Smith K, Atherton P, Selby A, Rennie MJ: Disassociation between the effects of amino acids and insulin on signaling, ubiquitin ligases, and protein turnover in human muscle.Am J Physiol Endocrinol Metab 2008, 295(3):E595-604. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  46. Rennie MJ, Bohe J, Smith K, Wackerhage H, Greenhaff P: Branched-chain amino acids as fuels and anabolic signals in human muscle.J Nutr 2006, 136(1 Suppl):264S-8S. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  47. Capaldo B, Gastaldelli A, Antoniello S, Auletta M, Pardo F, Ciociaro D, Guida R, Ferrannini E, Sacca L: Splanchnic and leg substrate exchange after ingestion of a natural mixed meal in humans.Diabetes 1999, 48(5):958-66. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  48. Power O, Hallihan A, Jakeman P: Human insulinotropic response to oral ingestion of native and hydrolysed whey protein.Amino Acids. 2009, 37(2):333-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  49. Glynn EL, Fry CS, Drummond MJ, Dreyer HC, Dhanani S, Volpi E, Rasmussen BB: Muscle protein breakdown has a minor role in the protein anabolic response to essential amino acid and carbohydrate intake following resistance exercise.Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 2010, 299(2):R533-40. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  50. Tipton KD, Ferrando AA, Phillips SM, Doyle D Jr, Wolfe RR: Postexercise net protein synthesis in human muscle from orally administered amino acids.Am J Physiol 1999, 276(4 Pt 1):E628-34. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  51. Miller SL, Tipton KD, Chinkes DL, Wolf SE, Wolfe RR: Independent and combined effects of amino acids and glucose after resistance exercise.Med Sci Sports Exerc. 2003, 35(3):449-55. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  52. Koopman R, Beelen M, Stellingwerff T, Pennings B, Saris WH, Kies AK, Kuipers H, van Loon LJ: Coingestion of carbohydrate with protein does not further augment postexercise muscle protein synthesis.Am J Physiol Endocrinol Metab 2007, 293(3):E833-42. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  53. Staples AW, Burd NA, West DW, Currie KD, Atherton PJ, Moore DR, Rennie MJ, Macdonald MJ, Baker SK, Phillips SM: Carbohydrate does not augment exercise-induced protein accretion versus protein alone.Med Sci Sports Exerc. 2011, 43(7):1154-61. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  54. Borsheim E, Cree MG, Tipton KD, Elliott TA, Aarsland A, Wolfe RR: Effect of carbohydrate intake on net muscle protein synthesis during recovery from resistance exercise.J Appl Physiol 2004, 96(2):674-8. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  55. Koopman R, Wagenmakers AJ, Manders RJ, Zorenc AH, Senden JM, Gorselink M, Keizer HA, van Loon LJ: Combined ingestion of protein and free leucine with carbohydrate increases postexercise muscle protein synthesis in vivo in male subjects.Am J Physiol Endocrinol Metab 2005, 288(4):E645-53. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  56. Rasmussen BB, Tipton KD, Miller SL, Wolf SE, Wolfe RR: An oral essential amino acid-carbohydrate supplement enhances muscle protein anabolism after resistance exercise.J Appl Physiol 2000, 88(2):386-92. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  57. Tang JE, Manolakos JJ, Kujbida GW, Lysecki PJ, Moore DR, Phillips SM: Minimal whey protein with carbohydrate stimulates muscle protein synthesis following resistance exercise in trained young men.Appl Physiol Nutr Metab 2007, 32(6):1132-8. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  58. Tipton KD, Elliott TA, Cree MG, Wolf SE, Sanford AP, Wolfe RR: Ingestion of casein and whey proteins result in muscle anabolism after resistance exercise.Med Sci Sports Exerc. 2004, 36(12):2073-81. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  59. Tipton KD, Elliott TA, Ferrando AA, Aarsland AA, Wolfe RR: Stimulation of muscle anabolism by resistance exercise and ingestion of leucine plus protein.Appl Physiol Nutr Metab 2009, 34(2):151-61. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  60. Phillips SM, Van Loon LJ: Dietary protein for athletes: from requirements to optimum adaptation.J Sports Sci. 2011, 29(Suppl 1):S29-38. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  61. Phillips SM: The science of muscle hypertrophy: making dietary protein count.Proc Nutr Soc 2011, 70(1):100-3. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  62. Levenhagen DK, Gresham JD, Carlson MG, Maron DJ, Borel MJ, Flakoll PJ: Postexercise nutrient intake timing in humans is critical to recovery of leg glucose and protein homeostasis.Am J Physiol Endocrinol Metab 2001, 280(6):E982-93. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  63. Tipton KD, Rasmussen BB, Miller SL, Wolf SE, Owens-Stovall SK, Petrini BE, Wolfe RR: Timing of amino acid-carbohydrate ingestion alters anabolic response of muscle to resistance exercise.Am J Physiol Endocrinol Metab 2001, 281(2):E197-206. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  64. Fujita S, Dreyer HC, Drummond MJ, Glynn EL, Volpi E, Rasmussen BB: Essential amino acid and carbohydrate ingestion before resistance exercise does not enhance postexercise muscle protein synthesis.J Appl Physiol 2009, 106(5):1730-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  65. Tipton KD, Elliott TA, Cree MG, Aarsland AA, Sanford AP, Wolfe RR: Stimulation of net muscle protein synthesis by whey protein ingestion before and after exercise.Am J Physiol Endocrinol Metab 2007, 292(1):E71-6. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  66. Coffey VG, Shield A, Canny BJ, Carey KA, Cameron-Smith D, Hawley JA: Interaction of contractile activity and training history on mRNA abundance in skeletal muscle from trained athletes.Am J Physiol Endocrinol Metab 2006, 290(5):E849-55. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  67. Timmons JA: Variability in training-induced skeletal muscle adaptation.J Appl Physiol 2011, 110(3):846-53. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  68. Adams G, Bamman MM: Characterization and regulation of mechanical loading-induced compensatory muscle hypertrophy.Comprehensive Physiology 2012, 2829:2970.  
  69. Esmarck B, Andersen JL, Olsen S, Richter EA, Mizuno M, Kjaer M: Timing of postexercise protein intake is important for muscle hypertrophy with resistance training in elderly humans.J Physiol 2001, 535(Pt 1):301-11. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  70. Cribb PJ, Hayes A: Effects of supplement timing and resistance exercise on skeletal muscle hypertrophy.Med Sci Sports Exerc. 2006, 38(11):1918-25. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  71. Willoughby DS, Stout JR, Wilborn CD: Effects of resistance training and protein plus amino acid supplementation on muscle anabolism, mass, and strength.Amino Acids. 2007, 32(4):467-77. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  72. Hulmi JJ, Kovanen V, Selanne H, Kraemer WJ, Hakkinen K, Mero AA: Acute and long-term effects of resistance exercise with or without protein ingestion on muscle hypertrophy and gene expression.Amino Acids. 2009, 37(2):297-308. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  73. Verdijk LB, Jonkers RA, Gleeson BG, Beelen M, Meijer K, Savelberg HH, Wodzig WK, Dendale P, van Loon LJ: Protein supplementation before and after exercise does not further augment skeletal muscle hypertrophy after resistance training in elderly men.Am J Clin Nutr 2009, 89(2):608-16. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  74. Hoffman JR, Ratamess NA, Tranchina CP, Rashti SL, Kang J, Faigenbaum AD: Effect of protein-supplement timing on strength, power, and body-composition changes in resistance-trained men.Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2009, 19(2):172-85. PubMed Abstract  
  75. Erskine RM, Fletcher G, Hanson B, Folland JP: Whey protein does not enhance the adaptations to elbow flexor resistance training.Med Sci Sports Exerc. 2012, 44(9):1791-800. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  76. Levine JA, Abboud L, Barry M, Reed JE, Sheedy PF, Jensen MD: Measuring leg muscle and fat mass in humans: comparison of CT and dual-energy X-ray absorptiometry.J Appl Physiol 2000, 88(2):452-6. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  77. Layman DK: Protein quantity and quality at levels above the RDA improves adult weight loss.J Am Coll Nutr 2004, 23(6 Suppl):631S-6S. PubMed Abstract  
  78. Norton LE, Layman DK, Bunpo P, Anthony TG, Brana DV, Garlick PJ: The leucine content of a complete meal directs peak activation but not duration of skeletal muscle protein synthesis and mammalian target of rapamycin signaling in rats.J Nutr 2009, 139(6):1103-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  79. Wilson GJ, Layman DK, Moulton CJ, Norton LE, Anthony TG, Proud CG, Rupassara SI, Garlick PJ: Leucine or carbohydrate supplementation reduces AMPK and eEF2 phosphorylation and extends postprandial muscle protein synthesis in rats.Am J Physiol Endocrinol Metab 2011, 301(6):E1236-42. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  80. Atherton PJ, Etheridge T, Watt PW, Wilkinson D, Selby A, Rankin D, Smith K, Rennie MJ: Muscle full effect after oral protein: time-dependent concordance and discordance between human muscle protein synthesis and mTORC1 signaling.Am J Clin Nutr 2010, 92(5):1080-8. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  81. Bohe J, Low JF, Wolfe RR, Rennie MJ: Latency and duration of stimulation of human muscle protein synthesis during continuous infusion of amino acids.J Physiol 2001, 532(Pt 2):575-9. PubMed Abstract | Publisher Full Text | PubMed Central Full Text  
  82. Burd NA, Tang JE, Moore DR, Phillips SM: Exercise training and protein metabolism: influences of contraction, protein intake, and sex-based differences.J Appl Physiol 2009, 106(5):1692-701. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  83. Breen L, Phillips SM: Interactions between exercise and nutrition to prevent muscle waste during aging.Br J Clin Pharmacol 2012.[Epub ahead of print]Publisher Full Text   
  84. Moore DR, Robinson MJ, Fry JL, Tang JE, Glover EI, Wilkinson SB, Prior T, Tarnopolsky MA, Phillips SM: Ingested protein dose response of muscle and albumin protein synthesis after resistance exercise in young men.Am J Clin Nutr 2009, 89(1):161-8. PubMed Abstract | Publisher Full Text  
  85. Yang Y, Breen L, Burd NA, Hector AJ, Churchward-Venne TA, Josse AR, Tarnopolsky MA, Phillips SM: Resistance exercise enhances myofibrillar protein synthesis with graded intakes of whey protein in older men.Br J Nutr 2012, 108(10):1780-8. PubMed Abstract | Publisher Full Text  

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